The Elder Scrolls: Betrayal of the Second Era est une aventure coopérative de jeu de plateau pour 1 à 4 joueurs, se déroulant pendant la Deuxième ère de Tamriel – plus précisément durant les événements du Planemeld, alors que l'Ordre du Ver Noir complote pour s'emparer de l'Amulette des Rois. Cependant, tandis que ce culte sombre tisse ses machinations, l'un de ses membres prévoit une trahison encore plus noire, une trahison qui liera Tamriel à l'Oblivion pour l'éternité. Les aventuriers doivent découvrir ses manigances et arrêter son complot au milieu d'une multitude de contenus rejouables à l'infini. Comme dans les jeux vidéo The Elder Scrolls, les joueurs entreprendront un voyage épique, alternant exploration, développement de personnage, exploration de donjons et combats rapprochés.
Chaque aventure du jeu se déroule sur trois sessions de jeu, chaque session durant environ deux heures, plus une demi-heure supplémentaire par joueur. Les joueurs personnalisent et contrôlent un héros unique tout au long des trois sessions de l'aventure, tout en gérant plusieurs lignes de compétences, classes et en explorant les nombreuses régions de Tamriel, chacune avec son propre style et ses mécaniques uniques. Les points d'expérience sont généreusement distribués, permettant aux joueurs de créer des personnages intéressants et uniques dans la période de temps consolidée nécessaire à une expérience de jeu de plateau. La progression d'une session à l'autre est significative, mais les joueurs ne sont pas obligés de se souvenir de points narratifs complexes ni de jouer avec le même groupe indéfiniment.